被佛罗里达大学暂停活动期间，贾森·威廉姆斯决定取得NBA选秀资格。1998年，他以第七选秀顺位被萨克拉门托国王队选中。
得到新人贾森·威廉姆斯加入的国王队，加上克里斯·韦伯，弗拉德·迪瓦茨和佩贾·斯托贾科维奇，成功迈向季后赛 。几乎每个晚上， 威廉姆斯的知名度随著球队不断胜利和精彩的進球不断出现而上升。他的55号球衣一时间成为最高销量的NBA球衣。
2001年，萨克拉门托国王队把他连同尼克·安德森交易到孟斐斯灰熊队，而国王队在这交易中得到麦克·毕比及布伦特·普莱斯。在灰熊的第一个球季，威廉姆斯未能凝聚球队，而主教练Sidney Lowe，亦不能令他们有明显的改进。 2002年， 总经理杰里·韦斯特招得胡比·布朗掌教球队。 他亦即时令球队产生正面影响。于胡比·布朗掌教的首季，灰熊队即得到28胜的改善。
在2003-04年，孟菲斯灰熊队令外界大跌眼镜。在贾森·威廉姆斯、保罗·加索尔、教练赫彼·布朗和总经理篮球名宿杰里·韦斯特的带领下球队得到50胜，令灰熊队以第六种子首次打进季后赛。
2005年8月2日，他与队友詹姆斯·波西于联盟历史上最大的交易中被送到迈阿密热火队与得分后卫埃迪·琼斯交换。
贾森·威廉姆斯担任热火队的控球后卫，并于2006年6月击败达拉斯小牛队取得他的首个NBA冠军。在决赛间，他平均得到 12分和 5个助攻，并于决定性的第六场赛事交出全场赛事最高的7个助攻。
2008年夏，與洛杉磯快船隊簽約。但不到二個月，隨即宣布退休。並未幫快艇隊打過任何一場球賽。
2009年2月，威廉斯宣布他將嘗試重返聯盟。2009年8月19日，与奥兰多魔术签约。此舉讓威廉斯與他在邁阿密熱火的前任教練斯坦·范甘迪（Stan Van Gundy）再度重聚。
2010年9月29日，威廉斯進行了膝關節鏡手術，儘管他表明希望能夠在10月28日為球隊出賽。但由於恢復狀況不明朗而缺陣。於是奧蘭多魔術管理層決定收購克里斯·杜洪和吉爾伯特·阿里納斯。2011年1月26日，威廉斯被奧蘭多魔術放棄。
2011年2月7日，威廉斯與孟菲斯灰熊簽署了一份為期兩年的合約，威廉斯重新回到了灰熊隊。本賽季威廉斯的上場時間得到充分保證，且合約第二年有球員選項。（迈克·康利已於2016年12月17日超越威廉斯的隊史助攻紀錄）。